在某个朔夜，犬夜叉一行和妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰苦缠斗，他们终于消灭这个邪恶的妖怪，漫长的征战终于告一段落。戈薇短暂回到现代休整，随后再次和犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程；法师弥勒的风穴消失，他返回寺庙拜祭父亲；珊瑚则和云母四处寻找流浪的弟弟琥珀。
安宁的日子并未持续太久，获得自由的神乐在神无的的指引下，见到被封禁在生命之镜中的神久夜。五十年前，在神久夜的力量下，大地陷入永久的月圆之夜。弥勒的父亲弥苞法师将其封禁。为了解开禁锢，神久夜授意神乐寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘、燕之子安贝等五样宝贝。渴望得到永远自由的神乐心甘情愿为其驱使，甚至向犬夜叉和琥珀发起攻击。为了阻止世界毁灭，犬夜叉一行人重新聚首，向神久夜所在的富士山进发……
井上穗乃花 和泉风花 本泉莉奈 日高里菜 八代拓 日笠阳子 日野聪 诹访部顺一 内田真礼 高柳知叶 漆山优希 上条沙惠子 上田瞳 田所梓 大桥彩香 兴津和幸 坂口候一
古谷彻 铃置洋孝 堀秀行 堀川亮 桥本晃一 潘惠子 纳谷六朗 曾我部和恭 户谷公次 难波圭一 田中亮一 柴田由美子 矢田耕司 神谷明 森功至 古川登志夫 广川太一郎
使人误解的工房主～关于原英雄队伍的杂役人员，实际上除了战斗能力外全是SSS的故事～
小松未可子 濑户麻沙美 田中美海 竹达彩奈 石川界人 江口拓也 Takuya Eguchi 金元寿子 田中理惠 冈本信彦 早见沙织 吉冈茉祐
Zach Aguilar 雨宫天 Brian Timothy Anderson Chris Cason 雷·蔡斯 Allegra Clark Amber Lee Connors 罗比·戴蒙德 本·迪斯金 Dorothy Elias-Fahn Dorah Fine 福山润 Erika Harlacher 凯尔·赫伯特 Joe Hernandez